Л.И. Афтанас, С.В. Павлов
Государственное учреждение НИИ физиологии СО РАМН
Тревожность у человека является комплексным феноменом и
характеризуется специфическими когнитивными, аффективными и
поведенческими реакциями на уровне целостной личности в
зависимости от степени выраженности в индивидуальном
эмоциональном пространстве объективных и субъективных источников
угрозы [2, 17, 20,].
Среди целого
ряда признаков высокой личностной тревожности, наиболее
характерным является избирательное усиление внимания к
угрожающим стимулам [16, 20]. Поиску мозговых
коррелятов тревожности уделяется большое внимание [1, 2]. Однако
прямые нейрофизиологические доказательства склонности
высокотревожных к избирательному ”захвату” угрожающей
информации ограничиваются единичными исследованиями зрительных
вызванных потенциалов в процедуре эмоционального прайминга [26]
и связанной с событием вызванной десинхронизации в интерактивной
игровой модели с сигналами эмоциональной обратной связи [4].
Среди множества методов анализа корковой активности следует
выделить метод связанной с событием вызванной десинхронизации
(ВД) и синхронизации (ВС). [22]. Преимущества данного метода
заключаются в том, что сенсорная, когнитивная, аффективная и
двигательная активность приводят к изменениям мощности ЭЭГ
в виде ВД или ВС. Оба феномена характеризуются отчетливой
временной связью с событием и высокой специфичностью по
отношению к частотным полосам ЭЭГ. Даже единичные исследования
эмоций с помощью данного подхода позволили выявить ЭЭГ-корреляты,
отражающие особенности эмоционального реагирования на
различные типы эмоциональных сигналов [5, 6] и
индивидуально-типологические различия в аффективной реактивности
[4, 7]. Таким образом, тонкая ЭЭГ оценка частотных и временных
характеристик процессов переработки эмоциогенной информации у
испытуемых с различными уровнями личностной тревожности может
существенно расширить представления о нейробиологических основах
данного феномена. В наших предыдущих исследованиях было
показано, что эмоционально значимые стимулы (как положительные,
так и отрицательные) по сравнению с нейтральными приводят к
более выраженной реакции ранней (200-500 мс от начала
предъявления стимула) ВС в тета-диапазоне, отражающей процессы
мотивационного внимания [5, 6, 7].
Целью настоящего исследования, основанного на использовании
метода ВД/ВС, явилась оценка особенностей топографического
распределения и временной динамики ВС в тета диапазоне при
восприятия угрожающих зрительных стимулов высокотревожными,
характеризующимися усилением активности механизмов
мотивационного внимания на угрожающую информацию.
Уровни личностной тревожности (STAI-t)
оценивали, используя результаты опросника Ч. Спилбергера [3]. По
результатам предварительного скринингового исследования
311 студентов Новосибирского государственного университета на
основании медианы распределения значений тревожности (STAI-t=43)
были выделены группы низкотревожных (НТ:
n=18,
13 мужчин и 5 женщин) и высокотревожных (ВТ:
n=18,
11 мужчин, 7 женщин) испытуемых-правшей. Средние значения по
шкале STAI составили для НТ 36.17 (SD=5.01), а для ВТ - 52.67
(SD=5.78).
Методика стимуляции более детально описана ранее [6]. В
качестве стимульного материала использовались сигналы
(отсканированные фотографии) IAPS (Center for the Study of
Emotion and Attention, CSEA-NIMH, 1999), отобранные по
нормативным значениям знака эмоции и уровню эмоциональной
активации. Для анализа были использованы нейтральные,
положительные и угрожающие стимулы с высокой эмоциональной
активацией.
62-канальную ЭЭГ (полоса пропускания 0.3-50 Гц, частота
дискретизации 500 Гц) регистрировали монополярно с помощью
программы Scan 4.1.1, системы ESI-128 (NeuroScan Labs.) и
модифицированной 64 канальной шапочки со встроенными Ag/AgCl
электродами. Референтный электрод располагался на кончике носа,
заземляющий – в центре лба. Дополнительно регистрировалась
вертикальная и горизонтальная электроокулограммы (ЭОГ).
После регистрации состояния покоя испытуемым предъявляли
экспериментальные стимулы. Каждый цикл стимуляции имел следующую
последовательность предъявлений: темный экран (1 с); символ “+”
на темном экране (4 с); IAPS стимул (6 с); темный экран (1 с).
Таким образом, общее время регистрации ЭЭГ составляло 12 с (5 с
до и 7 с момента предъявления стимула). По окончании
предъявления каждого стимула испытуемые оценивали свое
эмоциональное впечатление по 9-бальным шкалам, которые
высвечивались на стимулирующем мониторе и представляли собой ряд
манекенов (Self-Assessment Manikin – SAM): 1)
“приятно-неприятно”; 2) “спокоен(а) -возбужден(а)”. После
заполнения шкал через 1-3 с включался следующий цикл стимуляции.
Собственно эксперимент состоял из 80 предъявлений, разделенных
на два рандомизованных блока по 40 предъявлений в каждом. Только
безартефактные фрагменты ЭЭГ использовались для дальнейшего
анализа. В соответствии с методом ВС/ВД [22], изменения
мощности в тестовом интервале (6000 мс от начала предъявления
стимула) определялись как процент увеличения (ВС) или уменьшения
(ВД) мощности в данном частотном диапазоне по сравнению с
референтным интервалом (от ‑3000 до –1000 мс до начала
предъявления стимула). После полосовой фильтрации (крутизна
фильтра 96Дб/октаву) для каждого испытуемого был проведен анализ
ВС/ВД в тета-1 (4-6 Гц) и тета-2 (6-8 Гц) диапазонах с
разрешением 100 мс и дальнейшим усреднением эпох по 3
эмоциональным категориям. Как и в наших предыдущих исследованиях
[5, 6], электроды были распределены на 12 кластеров по 6 в
каждом полушарии: передне-височная –AT
(AF7,AF8,
F7,
F8),
лобная –F
(AF3,
AF4,
F3,
F4,
F5,
F6),
центральная –
C
(FC3,
FC4,
FC5,
FC6,
C3,
C4,
C5,
C6,
CP3,
CP4,
CP5,
CP6),
теменно-височная –
PT
(P5,
P6,
P7,
P8),
теменная –P
(P3,
P4),
и затылочная –
O
(PO3,
PO4,
PO5,
PO6,
PO7,
PO8,
O1,
O2).
Полученные значения ВС/ВД усреднялись между электродами в
пределах одной корковой зоны. Для каждого частотного диапазона
был проведен 4-факторный
ANOVA
по схеме: Группа (Г2: ВТ, НТ)´Категория стимула (КАТ 3:
нейтральный, положительный, угрожающий)´Полушарие (ПШ 2: Левое,
Правое)´Локализация (ЛОК 6: AT, F, C, PT, P, O)´Время (ВР 10: 10
по 100 мс) с повторными измерениями по четырем последним
факторам. Для всех анализов в случае необходимости проводилась
коррекция значений уровня статистической достоверности с помощью
поправки Greenhouse-Geisser.
Post-hoc
сравнения проводили с помощью теста Tuckey.
В тета-1 диапазоне межгрупповые
различия, связанные с категорией стимула, наблюдались только в
переднее-височных (AT)
корковых зонах и были представлены значимым
взаимодействием Г´КАТ´ПШ´ВР [F(18,612)=2.39,P <
0.048]. Как видно из Рис.1, НТ испытуемые демонстрируют более
выраженную ВС в правом полушарии в ответ на все категории
стимулов [ПШ: F(1,17)=6.65,P <0.019].
Дополнительные
ANOVA,
проведенные для каждой категории, свидетельствуют о
возникновении межгрупповых различиях только в условиях
предъявления эмоциогенных стимулов. По данным взаимодействия
Г´ПШ´ВР [F(9,306)=2.76, P <0.021] для угрожающих и
Г´ПШ [F(1,34)=5.19, P < 0.029] для положительных
сигналов, ВТ в ответ на обе эмоциональные категории
демонстрируют сниженную реакцию ВС в правом полушарии с
тенденцией к доминированию левого полушария (Рис. 1).
Error! Not a valid link.
Кроме
того, для угрожающих стимулов данный эффект зависел от фактора
времени и наблюдался в интервале 100-600 мс от начала
предъявления. Результаты корреляционного анализа между
локальными значениями ВС и показателями тревожности в интервале
0-1000 мс также свидетельствуют о том, что высокие уровни
тревожности ассоциируются с эффектами гипоактивации
передневисочных отделов коры правого полушария в тета-1
диапазоне в ответ на угрожающие стимулы (в диапазоне от
r=0.39
до
r=0.48).
В тета-2 диапазоне, по данным взаимодействия Г´КАТ´ЛОК [F(10,340)=3.98,P
< 0.008], представленного на Рис.2, две группы испытуемых
характеризуются различными картинами корковой
активности в задних (PT,P,
O)
областях коры. Группа НТ продемонстрировала наибольшие значения
ВС в ответ на положительные стимулы, в то время как у ВТ
наблюдалось сочетание максимальной синхронизации на угрожающие
сигналы с гипосинхронизацией на положительные эмоциональные
стимулы. Кроме того, по данным дополнительных корреляционных
анализов, в тета-2 полосе в задних корковых областях
билатерально меньшие значения ВС в ответ на положительные
стимулы были связаны с более высокими показателями личностной
тревожности (в диапазоне от
r=0.35
до
r=0.50).
Error! Not a valid link.
Перед обсуждением нейрофизиологических эффектов, необходимо
подчеркнуть, что в используемой экспериментальной модели
опознание и категоризация эмоциональности стимула требовались
после каждого предъявления. В данной связи можно полагать, что
обнаруженные на корковом уровне межгрупповые различия
обусловлены не столько особенностями спонтанных эмоциональных
реакций испытуемых, сколько эмоционально-когнитивными
стратегиями восприятия стимулов.
В тета-1 диапазоне межгрупповые различия обнаружены в
префронтальных корковых областях в раннем постстимульном
периоде (0-700 мс). В группе НТ в ответ на все категории
стимулов наблюдалось усиление правополушарной синхронизации.
Напротив, ВТ в ответ на угрожающие и положительные сигналы
продемонстрировали снижение ВС в правом полушарии с
возникновением относительной левополушарной асимметрии.
Учитывая, что связанная с событием ранняя тета-синхронизация в
интервале 100-600 мс отражает такие процессы раннего опознания
стимула, какориентировочная
реакция, концентрация внимания, декодирование
и сравнение с эталонами в памяти [8], обнаруженные
межгрупповые различия в межполушарных асимметриях могут быть
обусловлены выбором различных индивидуальных стратегий
переработки информации, связанных с особенностями полушарной
специализации. Тенденция НТ испытуемых использовать при
обработке новых стимулов холистические, глобальные
правополушарные стратегии переработки информации не
характерна для ВТ испытуемых, которые полагаются в большей
степени на аналитические, детально ориентированные
левополушарные стратегии с фиксацией когнитивных ресурсов
на угрожающей информации [24, 25]. Несколько неожиданным
результатом в группе ВТ явилось левополушарное доминирование при
восприятии положительных стимулов. Тем не менее, обнаруженный
феномен соответствует данным экспериментальной психологии,
указывающим на активацию внимания не только при восприятии
угрожающей информации, но и на стремление высокотревожных к
фиксации на безопасных сигналах с целью совладания с
угрозой [16]. Обнаруженный эффект левополушарного доминирования
у ВТ согласуется также с результатами ЭЭГ исследований,
указывающими на большую левополушарную активность во фронтальных
отделах коры у лиц, характеризующихся тревожными опасениями и
беспокойством [12, 17]. Кроме того, данные
PET
исследований демонстрируют связь вызываемого в эксперименте
ожидания угрозы с активацией ряда структур передних отделов
левого полушария - орбитофронтальной, инсулярной и цингулятной
коры [13]. Наконец, результаты недавнего исследования угашения
на эмоциональные сигналы у человека с помощью функционального
ЯМР указывают на возможную нейрофизиологическую основу
обнаруженного феномена: предположительно, левая префронтальная
кора и миндалина представляют собой образования, предназначенные
для непрерывного анализа поступающей информации с целью
выделения опасных (отрицательных эмоциональных) на фоне
безопасных (нейтральных и положительных) сигналов, в то время
как правая миндалина является частью динамической системы
обнаружения эмоциогенных сигналов со склонностью к быстрому
угашению [27]. В данной связи можно предположить, что снижение
правополушарной активности у ВТ может приводить к относительной
активации левополушарных нейронных сетей, обеспечивающих более
детальный мониторинг поступающих значимых стимулов. Кроме того,
модулирующие влияния тревожности на процессы ранней тета
синхронизации в префронтальных отделах коры головного мозга
могут быть связаны с изменением активности структур лимбической
системы. Об этом косвенно свидетельствуют данные поисковых
fMRIисследований
[9, 10, 11], продемонстрировавших, что в процессе переработки
эмоциональной информации выраженность активности ряда структур
лимбической системы (цингулятная кора, миндалина), являющихся
генераторами тета-ритма [8] значительно варьирует в зависимости
от личностных факторов нейротизма [10, 11] и алекситимии [7, 9],
положительно коррелирующих с личностной тревожностью. Вполне
вероятно, что зависящая от уровня тревожности синхронизация в
диапазоне нижней тета отражает активность “передней системы
внимания” [23]. Данная система локализована в пределах лобных
корковых областей, связанных с лимбической и лобными
мотивационными системами, отвечает за функции произвольного
внимания и опосредует процессы, направленные на совладание с
тревожными опасениями [16]. Еще одним важным результатом
настоящего исследования явилось доказательство связи лобных
активационных асимметрий и индивидуальной эмоциональной
реактивности с тета, а не только с альфа-активностью в широком
или узких диапазонах [12, 15, 17; для критического обзора см.
21].
В тета-2 частотном диапазоне в задних областях коры обе группы
обнаружили различные эффекты ВС. НТ продемонстрировали
наибольшую синхронизацию в ответ на положительные стимулы, а у
ВТ максимальный прирост мощности вызвали угрожающие сигналы.
Высокочастотная тета-синхронизация в теменно-затылочно-височной
коре, опосредующая процессы памяти и воображения [14, 18], может
являться коррелятом расширенного когнитивного анализа
эмоциональной информации, и отражать тонически направленное
внимание к мотивационно значимым стимулам. Можно предположить,
что наблюдаемая в тета-2 диапазоне гиперсинхронизация в ответ на
положительные стимулы у НТ и на угрожающие в группе ВТ
свидетельствует о большей чувствительности низкотревожных к
сигналам положительного эмоционального подкрепления, а
высокотревожных – отрицательного [19, 28].
Исходя из изложенного выше, эффекты тревожности проявляются уже
на ранних, оценочных стадиях восприятия стимулов, что отражается
в изменениях функционирования тета нейронных сетей.
Обнаруженная у ВТ в ответ на угрожающую информацию тета-1
гипосинхронизация в префронтальных отделах правого полушарная с
возникновением относительного доминирования левого полушария
(“включение аналитической стратегии восприятия”) наряду с
билатеральной тета-2 гиперсинхронизацией в задних областях коры
(расширенный когнитивный анализ) могут служить в качестве
нейрофизиологической основы наблюдаемого на нейропсихологическом
уровне эмоционального “перекоса” в сторону повышенного захвата
угрожающей информации [1, 16, 20]. Кроме того, тета-2
гипосинхронизация в задних корковых областях в ответ на
положительные стимулы у ВТ указывает на необходимость в будущих
исследованиях сфокусировать внимание на особенностях переработки
положительной эмоциональной информации у данных индивидуумов
[16].
В целом можно заключить, что “селективно распределенная
интегративная тета система” [8] является важным компонентом
мозговых систем, имеющих отношение к оценке значимости
информации, и отражает индивидуальные различия в особенностях ее
переработки на ранних фазах развития эмоциональной реакции.
ЛИТЕРАТУРА
[1] Афтанас, Л.И., 2000. Эмоциональное пространство человека:
психофизиологический анализ. Новосибирск. Изд-во Сибирского
отделения РАМН, 126с.
[2] Свидерская, Н.Е., Прудников, В.Н., Антонов, А.Г.,
2001. Особенности ЭЭГ-признаков тревожности у человека.
Журн. высш. нервн. деят. Т.51., №2, 158 - 165.
[3] Ханин, Ю.Л., 1989. Кросс-культурные перспективы диагностики
индивидуальных различий: методические и концептуальные проблемы.
Вопросы психологии. 4, 118-125.
[4]
Aftanas,
L.I.,Koshkarov,
V.I.,Pokrovskaja,
V.L.,Lotova,
N.V.,
1996.
Pre- and post-stimulus processes in affective task andеvent-related
desynchronization (ERD): do they discriminate anxiety coping
styles. Int. J. Psychophysiol. 24, 197-212.
[5] Aftanas, L.I., Varlamov, A.A., Pavlov, S.V., Makhnev, V.P.,
2001. Event-related synchronization and desynchronization during
affective processing: emergence of valence-related
time-dependent hemispheric asymmetries in theta and upper alpha
band. Int. J. Neurosci. 110, 197-219.
[6] Aftanas, L.I., Varlamov, A.A., Pavlov, S.V., Makhnev, V.P.,
Reva, N.V., 2002. Time-dependent cortical asymmetries induced by
emotional arousal: EEG analysis of event-related synchronization
and desynchronization in individually defined frequency bands.
Int. J. Psychophysiol. 44 (1), 67-82.
[7] Aftanas, L.I., Varlamov, A.A., Reva, N.V., Pavlov, S.V.,
2003. Disruption of early event-related theta synchronization of
human EEG in alexithymics viewing affective pictures. Neurosci.
Lett. (in press).
[8] Basar, E., Schurmann, M., Sakowitz, O., 2001. The
selectively distributed theta system: functions. Int. J.
Psychophysiol. 39 197-212.
[9] Berthoz, S., Artiges, E., Van De Moortele, P.F., Poline,
J.B., Rouquette, S., Consoli, S.M. and Martinot, J.L., 2002
Effect of impaired recognition and expression of emotions on
frontocingulate cortices: an fMRI study of men with alexithymia.
Am J Psychiatry 159, 961-967.
[10] Canli T, Desmond J.E., Zhao Z, Glover G, Gabrieli J.D.,
1998. Hemispheric asymmetry for emotional stimuli detected with
fMRI. Neuroreport 9(14), 3233-3239.
[11] Canli, T., Zhao, Z., Desmond, J.E., Kang, E., Gross, J.,
Gabrieli, J.D., 2001. An fMRI study of personality influences on
brain reactivity to emotional stimuli. Behav Neurosci. 115(1),
33-42.
[12] Carter, W.R., Johnson, M.C., Borkovec,
T.D., 1986. Worry: an electrocortical
analysis. Adv. Behav . Res. Therapy 8, 193-204.
[13] Chua, P., Krams, M., Toni, I., Passingham, R., Dolan, R.,
1999. A functional anatomy of anticipatory anxiety. Neuroimage 9
(6 Pt 1), 563-571.
[14] Crawford, H.J., Clarke, S.W., Kitner-Triolo, M.,
1996. Self-generated happy and sad emotions in low an highly
hypnotizable persons during waking and hypnosis: laterality and
regional EEG activity differences. Int. J. Psychophysiol. 24,
239-266.
[15] Davidson, R.J., Abercrombie, H., Nitschke, J.B., Putnam,
K., 1999. Regional brain function, emotion and disorders of
emotion. Curr. Opin. Neurobiol. 9, 228-234.
[16] Derryberry, D., Reed, M.A., 2002. Anxiety-related
attentional biases and their regulation by attentional control.
J. Abnorm. Psychol. 111(2), 225-236.
[17] Heller, W., Nitschke, J.B., Etienne, M.A., Miller, G.A.
1997. Patterns of regional brain activity differentiate
types of anxiety. J. Abn. Psychol. 106, 376-385.
[18] Keil, A., Bradley, M.M., Hauk, O., Rockstroh, B., Elbert,
T., Lang, P.J., 2002. Large-scale neural correlates of affective
picture processing. Psychophysiol. 39(5), 641-649.
[19] McFatter, R.M., 1994. Interactions in predicting mood from
extraversion and neuroticism. J. Pers. Soc. Psychol. 66(3),
570-578.
[20] McNally, R.J., 1998. Information-processing abnormalities
in anxiety disorders: implications for cognitive neuroscience .
Cognit. Emot. 12, 479-495.
[21] Papousek, I., Schulter, G., 2002. Covariations of EEG
asymmetries and emotional states indicate that activity at
frontopolar locations is particularly affected by state factors.
Psychophysiol. 39(3), 350-360.
[22] Pfurtscheller, G., Lopes da Silva, F.H., 1999.
Event-related EEG/EMG synchronization and desynchronization.
Basic principles. Clin. Neurophysiol. 110, 1842-1857.
[23] Posner, M.I., Rothbart, M.K., 1998. Attention,
self-regulation and consciousness. Philosophical Transactions of
Royal Society of London B. 353, 1915-1927.
[24] Tucker, D.M., Antes, J.R., Stenslie, C.E., & Branhardt,
T.M., 1978. Anxiety and lateral cerebral function. J.
Abnorm. Psychol. 87, 380-383.
[25] Tyler, .K., Tucker., D.M., 1982. Anxiety and
perceptual structure: individual differences in
neuropsychological function. J. Abnorm. Psychol. 91, 210-220.
[26] Weinstein, A.M., 1995. Visual ERPs evidence for enhanced
processing of threatening information in anxious university
students. Biol. Psychiat. Vol.37., N.12., 847-858.
[27] Wright, C.I., Fischer, H., Whalen, P.J., McInerney, S.C.,
Shin, L.M., Rauch, S.L. 2001. Differential prefrontal cortex and
amygdala habituation to repeatedly presented emotional stimuli.
Neuroreport 12, 379-383.
[28] Zelenski, J.M., Larsen R.J., 1999. Susceptibility to
affect: a comparison of three personality taxonomies. J.Pers.
67(5), 761-791.