Половые отличия межполушарного взаимодействия при распределенном и направленном внимании

О.М. Разумникова, Н.В. Вольф

Государственное учреждение научно-исследовательский институт физиологии Сибирского отделения РАМН

 

Согласно модели внимания, предложенной Познером и Петерсеном [20], выделяются передняя корковая система, включенная в процессы торможения или облегчения селекции информации и ее семантическую обработку, и задняя – доминирующая в селекции зрительных (ее париетально-окципитальная часть) или слуховых (парието-темпоральные области коры) стимулов [10]. Вместе с этим было установлено, что мультикомпонентная корковая система внимания по-разному включена в механизмы контекст зависимой или независимой селекции зрительной информации у мужчин и женщин: у первых в большей степени оказывается выраженной межполушарная асимметрия фронтальных областей коры, тогда как у вторых – отличия в передне-заднем направлении [8]. Известна также  гипотеза о разнице в принципах селекции информации мужчинами и женщинам, согласно которой первые в большей мере опираются на самоопределяемые способы с использованием импульсивно-глобальных стратегий, тогда как вторые – на более полные подходы к последовательной обработке информации и ее осмысливанию, причем для принятия решения женщины стремятся получить исчерпывающую информацию. [14,16].

Выполненные нами ранее исследования динамики межполушарной асимметрии при восприятии слогов в условиях распределенного и направленного внимания позволили предположить, что половые различия в межполушарном взаимодействии могут быть обусловлены особенностями процессов селекции информации, присущими мужчинам или женщинам [3,4]. Было также установлено, что при запоминании конкретных существительных у женщин согласно паттернам когерентных связей наблюдается более тесное межполушарное взаимодействие, чем у мужчин  [1,2,23]. Взаимодействие процессов внимания и памяти может проявляться в двух вариантах: как связь внимание и состояния arousal (связь фронто-таламо-париетальной сети с ретикулярной формацией) или как память - arousal [6] и, таким образом, оказывать влияние на характер межполушарного взаимодействия. В связи с этим  целью нашего исследования стало выяснение особенностей межполушарного и внтриполушарного взаимодействия у мужчин и женщин в зависимости от экспериментально заданных условий селекции информации. Для этого мы использовали модель дихотического предъявления вербальных стимулов с распределенным вниманием или сфокусированным согласно инструкции на одном из слуховых каналов. Ранее такой подход показал свою информационную ценность при изучении межполушарной асимметрии [10,15,23,24].

Методика.

В исследовании принимали участие студенты - правши в возрасте 19-23 лет (16 мужчин и 16 женщин). Записи ЭЭГ предшествовала  тренировочная процедура, направленная на стабилизацию индивидуально присущей испытуемым стратегии запоминания слов при их дихотическом предъявлении. В ходе эксперимента с регистрацией ЭЭГ испытуемым дихотически предъявляли по 2 списка, состоявших из 10 пар слов, в трех разных ситуациях распределения внимания (распределение внимания на оба слуховых канала – ВнР; внимание, направленное согласно инструкции на правое – ВнПр или левое ухо - ВнЛев). Во всех случаях эксперимент начинался с ВнР, а ситуации ВнПр и ВнЛев менялись, так что для одной половины испытуемых каждого пола сначала необходимо было направлять внимание на правое ухо, а потом на левое, а для другой – наоборот. Процедура воспроизведения отличалась от предварительного дихотического тестирования, в ходе которого запомненные слова воспроизводились письменно, тем, что после прослушивания списка участники эксперимента должны были воспроизводить слова устно.

Запись ЭЭГ производили в состоянии спокойного бодрствования (с закрытыми глазами) и при прослушивании слов в трех, описанных выше ситуациях распределения внимания. ЭЭГ регистрировали в 16 отведениях, расположенных  по системе 10/20 в симметричных точках  правого и левого полушария, с объединенным ушным электродом в качестве референтного. Регистрацию ЭЭГ производили с помощью энцефалографа "Galileo" при постоянной времени 0,3 с и верхнем ограничении частот 30 Гц. Обработка ЭЭГ производились с помощью программы "Нейрокартограф-3.63" фирмы МБН (г. Москва) на компьютере IBM PC. Анализировали по 14 свободных от артефактов эпох ЭЭГ длительностью 2 с (взятых с перекрытием в 50%). Для каждой из 120 пар отведений были получены значения когерентности в тета1 (4-6 гц), тета2 (6-8 гц), альфа1 (8-10 гц), альфа2 (10-13 гц) и бета1(13-20 гц), бета2 (20-30 гц) частотных диапазонах.

Статистический анализ когерентности ЭЭГ в указанных частотных диапазонах или ее реактивности (разность значений в состоянии покоя и в соответствующей экспериментальной ситуации) проводили с использованием ANOVA/MANOVAи последующим анализом достоверных взаимодействий методом плановых сравнений по программе Statistika for Windows, Stat. Soft, Inc., 1993. Коррекция статистической значимости выполнялась по методу Гринхауза – Гейссера. Связь между уровнем воспроизведения слов и показателями когерентности ЭЭГ или ее реактивности определялась с помощью корреляционного анализа Пирсона.

Результаты исследований и их обсуждение.

Воспроизведение слов. ANOVA воспроизведения слов был выполнен с факторами ПОЛ (П) (2) х Эксперимент (ЭКС) (3) (ВнР–ВнПр-ВнЛев )хЛатераль-ность(ЛАТ) (2) (левое - правое полушарие) и выявил следующие достоверные эффекты: П (F1,30=12.15; p=0.0015) - обусловлен лучшим воспроизведением слов женщинами, чем мужчинами; ЭКСхЛАТ (F2,60=333.01;p=0.0000) - при направленном внимании воспроизведение значительно лучше для слов, предъявленных в то ухо, на котором сконцентрировано внимание, чем для соответствующего уха при распределенном внимании. Достоверным было взаимодействие ПОЛхЭКСхЛАТ (F2,60=4.93; p=0.01): в случае предъявления слов в правое ухо (СлПр) их воспроизведение не отличалось у мужчин и женщин, а при предъявлении слов в левое ухо (СлЛев) мужчины воспроизводили значительно меньше слов, чем женщины как в ситуации ВнР (р=0.0004), так и ВнЛев (р=0.019) .

Таким образом, полученные эффекты половых отличий в воспроизведении слов совпадают с ранее опубликованными нами результатами, что свидетельствует о стабильности стратегий обработки словесной информации, присущих мужчинам и женщинам [1,2].

Анализ реактивности когерентности ЭЭГ. ANOVA реактивности когерентности проводили в каждом из 6-ти частотных диапазонов с факторами П (2), ЭКС (3) и ПАРЫ ЭЛЕКТРОДОВ (ПЭ) отдельно для межполушарной когерентности между гомологичными отведениями (МПГког) (8 пар), межполушарной когерентности между негомологичными отведениями (МПНког) (2-х группы данных, в каждой из которой рассматривались 28 пар) и внутриполушарной (ВПког) (28 пар), причем в последнем случае дополнительно вводили фактор ЛАТ (2). Достоверные эффекты взаимодействия факторов П и ЭКС были обнаружены в тета1 и бета1-диапазонах, и именно на этих результатах мы остановимся ниже.

В тета1-диапазоне установлено взаимодействие ПхЭКСхПЭ (F14,420=1,73; р=0.047) для реактивности МПГког. Согласно плановому анализу данных у мужчин в ситуации ВнПр показатель реактивности когерентности достоверно уменьшался по сравнению с ВнР для передне-фронтальных отведений (р=0.049) (т.е., чем больше отрицательные значения реактивности, тем больше увеличение когерентности ритма в экспериментальной ситуации по отношению к фоновым значениям), а у женщин – для париетальных и окципитальных отведений (р=0.01), причем эти изменения, хотя и меньшей амплитуды, сохранялись и при ВнЛев (Рис.1). Корреляционный анализ выявил у мужчин достоверную положительную связь между воспроизведением слов, адресованных левому полушарию (СлПр), и реактивностью МПГког в отведениях F3-F4 при ВнПр (т.е. чем больше оказывалось межполушарное взаимодействие в этой ситуации, тем меньше была эффективность воспроизведения), но отрицательную связь – у женщин (отведения Т5-Т6). У женщин также была обнаружена отрицательная корреляция между СлЛев и МПГког вF7-F8 для ситуации ВнР (см. рис.1).

В бета1-диапазоне в ходе ANOVA реактивности внутриполушарной когерентности выявлен достоверный эффект ПхЭКСхЛАТ (F2,29=3,60; р=0.04), который был обусловлен разной асимметрией реактивности ЛПког в ситуации ВнПр у мужчин и женщин: у первых концентрация внимания на правое ухо вызывала увеличение ЛПког (т.е. более отрицательные значения реактивности ЛПког), а у вторых – напротив, ее снижение, что и приводило к достоверным половым различиям (F1,30=6,50; р=0.016) (Рис.2 А). Изменение направленности внимания с правого на левое ухо у мужчин сопровождалось сменой знака реактивности ЛПког и увеличением значений ППког (F1,30=9,85; Р=0.0038). У женщин достоверных отличий в асимметрии изменений  ВПког, связанных со сменой направленности внимания, обнаружено не было.

Согласно корреляционному анализу воспроизведения и когерентных связей было установлено, что успешное воспроизведение СЛ_Пр в ситуации ВнР у мужчин положительно коррелирует в бета1-диапазоне со значениями левополушарной когерентности с фокусами в С3 и Т3 и правополушарной – с фокусом вFp2, а для СЛ_Лев наблюдаются только единичные корреляционные связи (рис.2 Б). При направленном внимании корреляции меняют знак: при ВнПр это отрицательные связи с внутриполушарной когерентностью как в левом, так и в правом полушариях, при ВнЛев отрицательные корреляции между СЛ_Лев и когерентностью ограничиваются правым полушарием (фокус T4). В то же время у женщин достоверные корреляции воспроизведения слов с текущими экспериментальными значениями ВПког немногочисленны, и все они наблюдаются в левом полушарии (Рис.2 Б). Между реактивностью внутриполушарной когерентности и воспроизведением слов как у мужчин, так и у женщин во всех экспериментальных ситуациях были обнаружены только единичные корреляционные связи.

Полученные нами результаты свидетельствуют, что особенности функционального изменения частотно-пространственной организации корковых областей, обусловленные взаимодействием процессов внимания и памяти, существенным образом зависят от фактора пола. Половые различия в изменениях когерентности ЭЭГ, вызванных разными условиями направленности внимания, обнаружены нами в тета1 и бета1-диапазонах, которые по ряду литературных данных связаны с процессами внимания [13,18,21]. Отмеченные регионарные особенности функциональной реактивности когерентности и корреляционные зависимости между воспроизведением слов и паттернами когерентности в этих диапазонах могут указывать

на разные варианты включения передней и задней систем внимания в мнестические процессы у мужчин и женщин.

В сравнении с ситуацией распределенного внимания его произвольная концентрация на один из слуховых каналов сопровождается у мужчин усилением в
 тета1-диапазоне взаимодействия между передне-фронтальными отведениями, а у женщин - париетально-окципитальными регионами. Опираясь на эти данные, а также на известные представления о контролирующих функциях фронтальной системы внимания и о значении париетальной системы в поддержании внимания к мультимодальным стимулам [20,22], можно предположить, что большее значение в регуляции мнестических процессов у мужчин имеет передняя система внимания, а у женщин – ее задние отделы. Такие особенности в селекции поступающей вербальной информации могут приводить к наблюдаемым половым различиям в стратегиях запоминания слов: преобладанию фиксации слуховых вербальных стимулов у мужчин и использованию зрительных образов – у женщин [1,2].

 

Причем у мужчин согласно данным корреляционного анализа между воспроизведением слов и межполушарной когерентностью усиление взаимодействия фронтальных областей двух полушарий связано с ухудшением эффективности запоминания, тогда как у женщин более выраженное межполушарное взаимодействие сопровождается его улучшением. Это согласуется с ранее полученными данными, свидетельствующими о положительных у женщин и отрицательных у мужчин корреляциях между межполушарной когерентностью и показателями когнитивных способностей [2,5,23].

Известно, что произвольная концентрация внимания на одном из каналов предъявления информации вызывает дополнительную активацию контрлатеральных специфических областей мозга [12,17] и, таким образом создает условия для более успешной обработки соответствующих стимулов. С другой стороны, известно, что интерференционные процессы при взаимодействии внимания и памяти более выражены у мужчин, чем у женщин [7]. Таким образом, отрицательные корреляции между воспроизведением слов и значениями когерентности бета1-ритма в ситуации концентрации внимания на каждом из слуховых каналов свидетельствуют, что, во-первых, чрезмерно расширенное взаимодействие корковых областей в таких условиях будет являться фактором, противодействующим успешному запоминанию. Во-вторых - сфокусированное внимание способствует у мужчин специфической локализации мнестических процессов в речевых областях коры (фокусы Т3 и Т4 когерентности бета1-ритма сформированы соответственно направленности внимания), и большее значение в этих процессах, по-видимому, имеет передняя система внимания. Кроме того, вследствие более диффузно расположенных у мужчин речевых областей в левом полушарии [11] и предположительно преимущественно тормозного характера воздействия левого полушария на правое при запоминании слов [1,2,23] направленное внимание может усиливать это межполушарное торможение и, таким образом, ограничивать вербальную деятельность правого полушария (худшее воспроизведение слов, предъявленных в левое ухо, наблюдаемое у мужчин по сравнению с женщинами).

Таким образом, в соответствии с более выраженными у мужчин изменениями внутриполушарного взаимодействия, показанными в бета1 диапазоне при смене направленности внимания, а также в связи с существованием корреляций между воспроизведением слов и внутриполушарных связей можно говорить о большей у них полушарной локализации мнестических процессов. В этом случае тормозной характер взаимодействия полушарий будет контрастировать эту функциональную специализацию, а менее выраженные у женщин процессы межполушарного торможения [9] будут способствовать совместной когнитивной деятельности полушарий.

При этом отсутствие множественных корреляционных связей между воспроизведением слов и реактивностью когерентности, но их обнаружение в случае сопоставления воспроизведения со значениями когерентности может подчеркивать значение уже сложившихся связей корковых областей, на основе которого дополнительно развиваются их функциональные изменения. Существует мнение о бета-активности как «носителе» внимания [25]. Предполагается также, что бета1-ритм участвует в контроле организации возбудительных и тормозных корковых информационных процессов [19]. Можно предположить, что у женщин уже на первом этапе эксперимента при ВнР складывается такая система взаимодействия корковых бета-осцилляторов, которая способна обеспечить успешную для запоминания селекцию информации, адресованной как левому, так и правому полушариям, и смена направленности внимания принципиально не изменяет эту организацию. У мужчин вследствие более специализированной селекции информации посредством фронтальной системы внимания ситуации разной направленности внимания, как показывают паттерны корреляционных связей между воспроизведением слов и когерентностью бета-ритма, отличаются более существенно, и в этом случае для успешного запоминания необходимо изменение внутриполушарного взаимодействия.

Выводы.

1. Направленное внимание на один из слуховых каналов при запоминании дихотически предъявленных слов в сравнении с вниманием, распределенным на оба уха, сопровождается у мужчин усилением взаимодействия передне-фронтальных, а у женщин - париетально-окципитальных областей коры в тета1-диапазоне.

2. В бета1-диапазоне изменение сфокусированности внимания при запоминании слов сопровождается у мужчин контралатеральным увеличением внутриполушарной когерентности, тогда как для женщин значимых изменений когерентности не наблюдается. 

3. Особенности изменений когерентности тета1 и бета1-ритмов в зависимости от условий распределения внимания и корреляционные связи между воспроизведением слов и паттернами когерентности ЭЭГ или ее реактивности в тета1 и бета1 частотных диапазонах свидетельствуют о том, что у мужчин запоминание слов происходит при доминировании регуляторного воздействия передней системы внимания, а у женщин –задней системы.

 

Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ  №01-04-49743

 

Список литературы

1.     Вольф Н.В. Половые различия межполушарных интерференционных взаимодействий при запоминании речевой информации // Журн. высш. нервн. деят., -1998.- Т.48.- N3. - С.551-553.

2.     Вольф Н.В. Половые различия функциональной организации процессов полушарной обработки речевой информации. Ростов-на-Дону: Изд-во ООО «ЦВВР», 2000.

3.     Вольф Н.В. Разумникова О.М Динамика межполушарной асимметрии при восприятии речевой информации у женщин и мужчин // Журн .высш. нервн. деят.-2001.-Т.51.-№3.-С.310-314.

4.     Разумникова О.М, Вольф Н.В. Половые различия временной динамики межполушарной асимметрии восприятия речевой  информации // Бюлл. СО РАМН.- 1997. - №2.- С.87-90.

5.      Corsi-Cabrera M., Herrera P., Malvido M. Correlation between EEG and cognitive abilities: sex differences // Int. J. Neurosci. -1989. -Vol.45. -N.1-2. -P.133-141.

6.      Coull J.T., Frith C.D., Büchel C., Nobre A.C. Orienting attention in time: behavioral and neuroanatomical distinction between exogenous and endogenous shifts // Neuropsychol. -2000. -Vol.38. -P.808-819.

7.     Davidson H., Cave R., Sellner D. Differences in visual attention and task interference between males and females reflect differences in brain laterality. Neuropsychol. -2000. - Vol.37. - P.508-519.

8.      Goldberg E., Harner R., Lovell M., et al. Cognitive bias, functional cortical geometry, and the frontal lobes: laterality, sex, and handedness // J. Cogn. Neuroscience. - 1994. –Vol.6. -N3. -P.276-296.

9.     Hetrick W.P., Sandman C.A., Bunney W.E.Jr., et al. Gender differences in gating of the auditory evoked potentials in normal subjects // Biol. Psychiatry.-1996.-Vol.39.-P.51-58.

10. Hugdahl K., Nordby H. Electrophysiological correlates to cued attentional shifts in the visual and auditory modalities // Behav. & Neural Biol.. -1994.- Vol.62.-N1.-P.21-32.

11.           Kimura D., Harshaman R.A. Sex differences in brain organization for verbal and non-verbal function // Progr. Brain Res.-1984.-V.61.-P.423-441.

12. Kinsbourne M. Lateral interations in the brain. In: Kinsbourne M. Smith W.l. (Eds.) Hemispheric disconnection and cerebral function. Springfield, IL:C.C.Thomas.–1974.- P.239-259.

13. Klimesch W. EEG alpha and theta oscillations reflect cognitive and memory performance: a review and analysis // Brain. Res. Rev. -1999. -Vol.29. -169-195.

14. Klinteberg B.A., Levander S.E., Schalling D. Cognitive sex differences: speed and problem-solving strategies on computerized neuropsychological tasks// Percept. Motor. Skills.-1987.-Vol.65.-P.683-697.

15. Mahoney A.M., Sansbury R.S. Hemispheric asymmetry in the perceptionof emotional sounds // Brain and Cogn.-1987. -Vol.6. -P.216-233

16. Meyer-Levy J. Gender differences in information processing: a selectivity interpretation. In: Cafferata P., Tybout A.M. (Eds.) Cognitive and affective responses to advertising. Canada: Lexington Books.-1989.

17.  O’Leary D.S., Andreasen N.C., Hurting R.R., et al. A positron emission tomography study of binaurally and dichotically presented stimuli: effects of level of language and directed attention //Brain Lang. -1996. -Vol.53. -P.20-39.

18.  Paus T., Zatorre R., Hofle N. et al.  Time-related changes in neural systems underlying attention and arousal during the performance of an auditory vigilance task. // J. Cogn. Neurosci.-1997.- Vol.9. -N3.- P.392-408.

19.           Pfurtscheller G., Lopes da Silva F.H. Event-related EEG/MEG synchronization and desynchronazation: basic principles // Clin. Neurophysiol. -1999. -Vol.110. -P.1843-1857.

20.  Posner M.I., Petersen S.E. The attention system of human brain // Ann. Rev. Neurosci.-1990.-Vol.13.-P.25-42.

21.  Pulvermüller F., Birbaumer N., Lutzenberger W., Mohr B. High-frequency brain activity: Its possible rile in attention, perception and language processing // Progress Neurobiol. -1997. -Vol.52. -P.427-445.

22.  Verfaellie M., Heilman K.M. Hemispheric asymmetries in attentional control: implications for hard preference in sensorimotor tasks // Brain & Cogn. -1990. -Vol.14. -P.70-80.

23.  Volf N.V., Razumnikova O.M. Sex differences in EEG coherence during a verbal memory task in normal adults // Int. J. Psychophysiol. -1999. -Vol.34. -P.113-122

24.  Voyer D., Flight J. Reliability and magnitude of auditory laterality effects: the influence of attention // Brain & Cogn. –2001. - Vol.46. –P. 397-413.

25.  Wrobel A. Beta activity: a carrier for visual attention // Acta Neurobiol.- 2000.-Vol.60.-P.247-260.