ИЗМЕНЧИВОСТЬ АСИММЕТРИИ ПОВЕДЕНЧЕСКИХ РЕАКЦИЙ У КОСТИСТЫХ РЫБ (PISCES: TELEOSTEI)
В. А. Непомнящих, Е. И. Извеков
Институт биологии внутренних вод – ИБВВ, Борок Ярославской области
В обзоре рассматриваются факторы, вызывающие изменчивость поведенческой асимметрии у костистых рыб. Эта асимметрия обнаружена у многих представителей разных семейств и лучше всего продемонстрирована на примере различий в использовании правого и левого глаз при реакциях на зрительные раздражители. Величина и знак асимметрии различаются у рыб разного вида, пола и возраста, а также зависят от новизны, экологической значимости раздражителя и мотивационного состояния особей. Кроме того, на наблюдаемую асимметрию влияют видовые особенности поведения рыб, которые непосредственно не связаны с асимметрией. Поэтому для сравнения поведенческой асимметрии у рыб разных видов требуются экспериментальные методы, учитывающие и эти особенности поведения.
Функциональная асимметрия нервной системы позвоночных связана с развитием их адаптивного поведения и когнитивных функций (Бианки, 1985; Бианки, Филиппова, 1987). Поэтому важной проблемой эволюционной биологии становится изучение эволюции и первичных проявлений функциональной асимметрии (Vallortigara et al., 1999) на ранних этапах эволюции низших позвоночных, в частности у рыб. К настоящему времени проведены многочисленные исследования асимметрии поведенческих реакций у костистых рыб (Bisazza et al., 1998b). Цель этих исследований – выяснить происхождение и пути эволюции поведенческой асимметрии, ее зависимость от асимметрии функций мозга и морфологических признаков, ее адаптивное значение, а также связь асимметрии разных поведенческих реакций между собой. В то же время, несмотря на обширный экспериментальный материал, достижению этой цели препятствует изменчивость поведенческой асимметрии, вызванная ее зависимостью от многочисленных факторов, влияющих на поведение рыб. Наш обзор представляет собой попытку систематизировать имеющиеся данные о поведенческих реакциях рыб, в которых проявляется асимметрия, ее зависимости от характера этих реакций, мотивационного состояния самих рыб и внешних факторов. При этом мы не стремились дать полную библиографию по данной тематике, а сконцентрировали внимание на тех публикациях, которые наиболее полно, на наш взгляд, демонстрируют изменчивость асимметрии и проблемы, связанные с ее экспериментальным изучением.
1. Групповая и индивидуальная асимметрия
Для количественной характеристики поведенческой асимметрии обычно используют так называемый коэффициент асимметрии: КА = [П–Л]/[П+Л], где символами П и Л обозначены параметры реакций, связанных с выбором правого или левого направления. Например, при изучении асимметрии движения рыб по периметру круглого аквариума, символом П обозначается расстояние, пройденное рыбой за определенный период времени по часовой стрелке («вправо»), а символом Л – расстояние, пройденное против часовой стрелки («влево») (Непомнящих, Гремячих, 1993). Вместо расстояния для вычисления КА может также использоваться время, затраченное на движение по часовой стрелке или в противоположном направлении (Bisazza et al., 1997b). При изучении реакций на различные объекты П и Л обозначают соответственно число поворотов рыбы вправо и влево по отношению к объекту (Bisazza et al., 2000).
Если средняя величина КА в выборке особей статистически значимо отличается от нуля, то принято говорить о групповой асимметрии (Бианки, 1985). Если в повторных экспериментах одна и та же особь предпочитает определенное направление, то принято говорить о наличии у животных индивидуальной асимметрии (Бианки, 1985; Бианки, Филиппова, 1987). Как мы увидим в дальнейшем, оба вида асимметрии могут иметь место в одной и той же выборке рыб, причем индивидуальная асимметрия у части особей не обязательно совпадает с групповой.
2. Асимметрия реакций рыб на различные объекты
Групповая асимметрия. Вероятно, наиболее наглядно групповая поведенческая асимметрия проявляется у рыб при реакции на объекты, которые они видят в аквариуме. У представителей восьми видов, относящихся к пяти отрядам костистых рыб, была изучена реакция на собственное отражение в зеркале. Рыбы двигались вдоль зеркала так, чтобы фиксировать отражение левым глазом (Sovrano et al., 1999, 2001). В целом, однако, подобная групповая асимметрия может иметь разный знак у разных видов (см. ниже).
Более, того, разные популяции одного и того же вида могут различаться в этом отношении. Например, Brachyraphis episcopi (Poeciliidae) и Rivulus brunneus (Cyprinodontidae), пойманные в водоемах с высокой численностью хищников, в эксперименте использовали правый глаз для слежения за хищником, тогда как у особей из водоемов с низким уровнем хищничества не наблюдалось предпочтения какого-либо глаза. Это показывает, что проявление поведенческой асимметрии может зависеть от экологических факторов в естественных местообитаниях рыб (Brown et al., 2004). Следует отметить, что в данном случае остается неясным, вызваны ли наблюдавшиеся различия проявления асимметрии наследственными факторами, или индивидуальным опытом рыб.
Нередко у одного и того же вида рыб, например из сем. Poeciliidae, левый и правый глаз могут использоваться для разных целей. Так, самки Gambusia holbrooki следят за своим отражением в зеркале, а также за открытым пространством преимущественно левым глазом. Однако, оказавшись вблизи хищника, они, как правило, поворачиваются к нему правым глазом (De Santi et al., 2001). Более того, разные функции правого и левого глаз дополняют одна другую: самки ближе подходят к хищнику (которого рассматривают правым глазом), если слева от себя видят собственное отражение в зеркале. Очевидно, отражение воспринимается как присутствие другой особи своего вида (Bisazza et al., 1999). С другой стороны, G. holbrooki, а также Xenotoca eiseni могут проявлять агрессию по отношению к своему отражению в зеркале или к другой рыбе. При агрессивной демонстрации они в большинстве случаев поворачиваются к противнику правым глазом (Bisazza, De Santi, 2003).
Асимметрия использования левого и правого глаз зависит и от новизны объекта. По мере привыкания к объекту рыбы разных видов могут чаще поворачиваться к нему другим глазом (знак КА меняется). В других случаях привыкание приводит к тому, что рыба рассматривает объект левым и правым глазом с одинаковой частотой или поворачивается прямо к объекту, рассматривая его обоими глазами одновременно (в обоих случаях КА близок к нулю). При этом асимметрия реакции на свое отражение исчезает после пяти минут пребывания в аквариуме с зеркалом, по-видимому, в результате привыкания к наблюдаемому объекту (Sovrano et al., 2001). Было также показано, что Brachydanio rerio (Cyprinidae) поворачиваются к незнакомому объекту так, что он фиксируется в основном фронтальным сектором поля зрения правого глаза. При вторичном предъявлении того же объекта, наоборот, используется преимущественно фронтальный сектор поля зрения левого глаза (Miklòsi et al., 1997). Когда взрослым особям B. rerio впервые предъявляют небольшие цветные шарики, рыбы рассматривают их преимущественно правым глазом, после чего обычно пытаются укусить. При последующих предъявлениях шарика предпочтение правого глаза исчезает, укусы прекращаются, и рыбы ориентируются к объекту так, чтобы видеть его обоими глазами одновременно. Однако если после этого предъявить рыбе шарик другого цвета, то предпочтение правого глаза восстанавливается и укусы возобновляются (Miklòsi et al., 1998; Miklòsi, Andrew, 1999; Miklòsi et al., 2001). Таким образом, рыбы преимущественно используют правый глаз, когда им встречается незнакомый объект. В дальнейшем для наблюдения за знакомым объектом используется и левый глаз. Подобные формы поведенческой асимметрии прослеживаются даже у ранней молоди B. rerio (Watkins et al., 2004; Barth et al., 2005).
Асимметричными могут быть и реакции, связанные не только со зрением, но и с другими органами чувств (Andrew, Watkins, 2002). Так, слепые пещерные рыбы Astyanax fasciatus проявляют выраженную тенденцию поворачиваться к незнакомому объекту (выступу на стенке аквариума), воспринимаемому боковой линией, правой стороной. Это свидетельствует о предпочтении органов боковой линии на правой стороне тела для исследования новых объектов. Однако после ознакомления с экспериментальной обстановкой и привыкания к объекту это предпочтение исчезает (Burt de Perera, Braithwaite, 2005).
Индивидуальная асимметрия. Как правило, наличие групповой симметрии у данного вида рыб не означает, что все особи ведут себя одинаково. В приведенном выше примере с G. holbrooki (De Santi et al., 2001) групповая асимметрия определялась знаком КА, индивидуальной асимметрией большинства особей, тогда как меньшая часть особей вела себя противоположным образом или не проявляла асимметрии вообще. В других случаях наблюдается только индивидуальная асимметрия, как, например, у сиамской бойцовой рыбки Betta splendens (Anabantidae). Самцы при повторных испытаниях поворачиваются одним и тем же глазом как к своему отражению в зеркале при агрессивной демонстрации, так и к самке при ухаживании. При этом количество самцов, предпочитающих правый и левый глаз, примерно совпадало (Cantalupo et al., 1996). Однако в дальнейших экспериментах с другой выборкой особей выяснилось, что групповая асимметрия может иметь место и в агрессивном поведении бойцовых рыбок: большинство самцов поворачивались к своему отражению или сопернику правым глазом (Bisazza, De Santi, 2003). Такие различия результатов разных экспериментов с представителями одного и того же вида рыб показывают, что поведенческая асимметрия представляет собой изменчивую характеристику поведения, которая, вероятно, зависит от многих факторов, в том числе таких, которые не учитываются экспериментаторами (см. также раздел 4).
Выводы. Асимметричная реакция на объекты в среде вызвана тем, что рыбы предпочитают использовать сенсорные органы на одной стороне тела, прежде всего, глаза, для оценки незнакомых и потенциально важных объектов. Наличие асимметрии и ее знак зависят от видовой принадлежности и пола рыб, новизны объекта, а также от формы поведения, с которой связан объект (питание, избегание хищника, ухаживание или агрессия).
Групповая асимметрия. Когда рыбы сталкиваются с препятствием, они обходят его справа или слева, причем в выборе направления обхода наблюдается групповая асимметрия. Эта асимметрия изучалась у 16 видов рыб, относящихся к 13 семействам (Bisazza et al., 2000). Препятствие представляло собой барьер из вертикальных пластинок, за которыми рыбы могли видеть муляж хищника, на который у рыб заранее вырабатывали оборонительную реакцию. После обучения рыбы обходили барьер, чтобы наблюдать за хищником. Каждую рыбу помещали перед барьером по 10 раз и предпочтение направления поворота у барьера определяли как разницу между числом поворотов вправо и влево. Представители 10 видов из 16 проявили устойчивую групповую тенденцию поворачивать в определенную сторону. Обнаружилось также, что у видов, относящихся к одному семейству, знак групповой асимметрии совпадает чаще, чем у видов из разных семейств.
Было также показано, что направление обхода препятствия зависит от тех объектов, которые рыбы видят за барьером. Так, самцы G. holbrooki проявляли устойчивую тенденцию к повороту влево, если за барьером находились самки или муляж хищника, но не предпочитали никакого направления, если за барьером находились другие самцы или пустое пространство. Предпочтение поворачивать влево исчезало и в том случае, если барьер имел U‑образную форму, в связи с чем самцы при его обходе должны были некоторое время плыть прочь от цели. Наконец, если барьер заменяли непрозрачным препятствием, то самцы предпочитали поворачивать вправо. Эти результаты позволили сделать вывод, что асимметрия поворотов при обходе барьера отражает асимметрию функций глаз. Объекты, вызывающие интерес, фиксируются правым глазом (отсюда и поворот влево у барьера), тогда как в случае непрозрачного барьера этот же глаз используется для слежения за открытым пространством, не защищенным барьером (Bisazza et al., 1997с).
О том, что асимметрия обхода препятствий связана с разными функциями глаз, говорят и данные, полученные в аналогичных экспериментах с другими представителями пецилиевых рыб: Gambusia nicaraguensis, Poecilis reticulata, Brachyraphis roseni (Bisazza et al., 1997c), а также Girardinus falcatus (Bisazza et al., 1998a). В то же время, предпочитаемое направление обхода барьера различается у разных видов даже при наличии за ним сходных по значению объектов, например самок. Иными словами, знак асимметрии зависит от видовой принадлежности рыб.
Предпочитаемое направление обхода препятствия может изменяться, и даже само предпочтение может исчезать по мере того, как рыбы привыкают к экспериментальной обстановке, в том числе к объектам, находящимся за барьером (Bisazza et al., 1997c). Направление обхода зависит также от уровня мотивации рыб. Например, самки G. holbrooki и G. falcatus, которые за барьером видели самцов, не проявляли предпочтения какого-либо направления, если до эксперимента они содержались вместе с самцами. Однако после 2-месячного содержания отдельно от самцов у них проявилась тенденция поворачивать влево, что можно объяснить повышением уровня половой мотивации самок (Bisazza et al., 1998a).
Выбор направления движения в Т-образном лабиринте у рыб также может быть асимметричным, что, возможно, вызвано теми же причинами, что и асимметрия обхода препятствий. При повторных испытаниях в лабиринте некоторые особи молоди тиляпий Oreochromis niloticus (Cichlidae) устойчиво препочитают поворачивать вправо, а другие не проявляют предпочтения (Gonçalves, Hoshino, 1990a,b).
Индивидуальная асимметрия. Если рыбы определенного вида проявляют групповую асимметрию при обходе барьера, это не означает, что все особи предпочитают одно и то же направление обхода. Результаты изложенных выше экспериментов (Bisazza et al., 2000) показали, что у каждого из изучавшихся видов рыб встречаются особи, устойчиво предпочитающие поворачивать либо вправо, либо влево. Другими словами, у всех этих видов существует индивидуальная асимметрия обхода препятствий. Групповая асимметрия возникает из-за неравного соотношения числа «правых» и «левых» особей. Групповая асимметрия сильнее проявлялась у стайных видов рыб, что, по мнению авторов, объясняется необходимостью координировать движение особей в стае, в том числе их согласованные маневры, тогда как у рыб, ведущих одиночный образ жизни, наблюдается только индивидуальная асимметрия.
Выводы. Выбор направления поворота при обходе препятствий, скорее всего, не является самостоятельным проявлением поведенческой асимметрии. Он связан с асимметрией функций правого и левого глаз при исследовании объектов в среде, различающихся по их новизне и значимости для рыб. Даже если в поле зрения рыб нет специфических объектов, как при обходе непрозрачного барьера, для слежения за незнакомым и потенциально опасным пространством также используется определенный глаз.
Групповая асимметрия. Один из наиболее распространенных методов обнаружения поведенческой асимметрии – это регистрация направления движения животного по периметру круговой арены или в кольцевом коридоре («вращательная асимметрия»). Известны многочисленные сообщения о групповой вращательной асимметрии у рыб. В.В. Лапкин с соавторами (1989) помещали в круглый аквариум большое количество молоди карповых рыб (плотвы Rutilus rutilus и леща Abramis brama), пойманных в природе. Чаще всего рыбы согласованно двигалась по кругу, чаще всего против часовой стрелки, причем это явление продолжалось около 25 дней. Прежде чем определенное направление движения устанавливалось окончательно, наблюдалось чередование согласованного движения рыб по часовой стрелке и против нее. Это явление совпадало по времени с повышенной двигательной активностью в период весенней и осенней миграций молоди этих видов рыб и отсутствовало в другое время года. Авторы предположили, что в ограниченном пространстве аквариума и при высокой плотности рыб потребность в повышенной двигательной активности реализуется в виде упорядоченного одностороннего движения особей.
Аналогичным образом было показано, что морские рыбы разных видов, помещенные в больших количествах в круглый садок, в большинстве случаев плавают по его периметру по часовой стрелке, реже – против нее, или нерегулярно меняют направление (Suyehiro, Takizawa, 1968). Отмечалось также, что уклейка Alburnus alburnus (Cyprinidae) в садках (Кузнецов, 1975), а также корюшка Osmerus eperlanus (Osmeridae) в естественном условиях (Пермитин, Половков, 1975) и хамса Engraulis encrasicholus (Engraulididae) в открытом море (Борисов, 1955) проявляют тенденцию скапливаться вокруг источника света, погруженного в воду, и описывать круги вокруг него по часовой стрелке.
Во всех этих экспериментах взаимодействие рыб между собой могло повлиять как на степень проявления вращательной асимметрии, так и на сам факт ее возникновения. Однако аналогичная групповая асимметрия наблюдается и у одиночных особей. У большинства особей молоди тиляпий Oreochromis mossambicus (Cichlidae), помещенных по одиночке в круглый аквариум, обнаружено предпочтение движения по часовой стрелке (Непомнящих, Гремячих, 1993). Такое же предпочтение выявлено у гамбузий G. holbrooki (Bisazza, Vallortigara, 1996, 1997).
В цитированных работах, как и в большинстве аналогичных исследований, функциональная асимметрия рыб определялась на основании однократного эксперимента, причем продолжительность большинства таких экспериментов не превышала 15 минут. Практически во всех этих опытах часть особей двигалась в направлении, противоположном тому, которое предпочиталось большинством рыб. Из этого, однако, не обязательно следует, что различия предпочитаемого направления вызваны индивидуальной разнокачественностью особей в исследуемой группе, например генетической, возрастной или половой. Как будет показано ниже, предпочитаемое направление может изменяться у одной и той же особи в ходе эксперимента, и такого рода изменчивость может повлиять на КА, особенно, если наблюдение продолжается недолго.
Зависимость групповой вращательной асимметрии от источников освещения. Большинство исследователей изучали вращательную асимметрию у рыб либо при естественном освещении, либо используя точечный источник света, расположенный прямо над центром аквариума или садка. Можно предположить, что в этих случаях вращательная асимметрия представляет собой реакцию на источник света: рыбы могут воспринимать его как солнце, под углом к которому они ориентируются во время миграций, или же как незнакомый объект, вызывающий интерес. Эти предположения проверялись несколькими исследователями. Так, мигрирующие рыбы Cheirodon pulcher предпочитают двигаться по часовой стрелке в кольцевом коридоре в присутствии точечного источника света над его центром. Если затем источник света убрать и заменить рассеянным освещением, это предпочтение сохраняется. Однако, если рыб сразу поместить в коридор с рассеянным светом, то у них не наблюдается предпочтения какого-либо направления (Levin, Gonzalez, 1994).
Аналогичным образом проверяли гипотезу об ориентации по солнцу у самок G. holbrooki (Bisazza, Vallortigara, 1996). Эксперименты проводили в круглом аквариуме с точечным источником света над его центром. Предполагалось, что рыбы воспринимают источник света как солнце, под углом к которому они могли бы ориентироваться в естественных условиях, уходя от берега при угрозе нападения хищников. Чтобы проверить это предположение, за самками из естественной популяции наблюдали в разное время дня, когда положение солнца было разным и, соответственно, направление движения рыб относительно него должно было различаться. Днем самки предпочитали направление против часовой стрелки, а утром – по часовой стрелке, что всегда соответствовало (с учетом положения солнца в их естественном местообитании) направлению движения от берега. У самцов не было выявлено предпочитаемого направления ни утром, ни днем, но этот факт авторы (Bisazza, Vallortigara, 1996) объясняют тем, что самцы гамбузий реже подвергаются нападению хищников.
Если источник света над центром аквариума заменяли т��емя источниками, расположенными по его периферии, то у тех же самок вращательная асимметрия исчезала. Наконец, самки, выращенные в лаборатории, также не проявляли асимметрии. Эти факты также свидетельствуют в пользу предположения о том, что групповая вращательная асимметрия в новой обстановке у гамбузий связана с компасной ориентацией по солнцу (Bisazza, Vallortigara, 1996). Асимметрию выбора направления движения рыбами связывают с миграционной ориентацией и другие авторы (Глейзер, 1981).
Зависимость от других факторов. Тем не менее, вращательная асимметрия зависит не только от ориентации по солнцу. Движение самцов гамбузии G. holbrooki было исследовано в круглых аквариумах в присутствии самок (или же хищников), помещенных под прозрачный колпак в центре аквариума, а также в отсутствие других рыб. Самцы двигались главным образом по часовой стрелке в присутствии хищников, проявили такую же, но слабую тенденцию в присутствии самок, а в пустом аквариуме наблюдалось слабое предпочтение противоположного направления – против часовой стрелки (Bisazza, Vallortigara, 1997). В этом эксперименте аквариум также освещался сверху точечным источником света, однако зависимость направления движения от присутствия других рыб показывает, что полученные результаты нельзя объяснить только реакцией на источник света. По-видимому, для слежения за объектами в воде самцы гамбузии преимущественно используют правый глаз, чем и вызвано их движение по часовой стрелке в присутствии других рыб.
Как уже отмечалось в разделе 2, самки гамбузий, а также некоторых других видов пецилиевых и карповых рыб используют преимущественно левый глаз для фиксации собственного отражения в зеркале, пока не привыкнут к нему. В результате, они двигаются по часовой стрелке, если их поместить в аквариум с зеркальной стенкой. Эта вращательная асимметрия быстро исчезает по мере привыкания к обстановке (Sovrano et al., 2001).
Зрительные ориентиры, расположенные по периферии кругового аквариума, могут и подавлять вращательную асимметрию, если они стимулируют исследовательское поведение. Если на внутренней стороне внешней стенки аквариума нанесены черные вертикальные полосы, то молодь тиляпий O. mossambicus активно обследует их: поворачиваются к полосе и подплывают к ней с разных сторон, постоянно меняя направление движения. В результате свойственная тиляпиям асимметрия исчезает из-за постоянных изменений направления движения в присутствии полос (Непомнящих, Гремячих, 1993).
Все эти результаты, возможно, объясняются групповой асимметрией в использовании правого и левого глаз в разных ситуациях. Как уже упоминалось, гамбузии G. holbrooki обходят непрозрачное препятствие так, чтобы свободное, не защищенное препятствием пространство, контролировалось определенным глазом (Bisazza et al., 1997b). В круговом аквариуме тиляпии O. mossambicus двигаются преимущественно вдоль стенки, пока не привыкнут к обстановке (Непомнящих, Гремячих, 1992). Можно предположить, что тенденция двигаться по часовой стрелке у тиляпий связана с тем, что они наблюдают за внутренним пространством аквариума преимущественно правым глазом. Однако это предположение нуждается в проверке.
Индивидуальная асимметрия. Выше мы обсуждали проявления групповой вращательной асимметрии в новой для рыб обстановке. Чтобы обнаружить индивидуальную вращательную асимметрию, требуется повторение наблюдений с одной и той же особью. Об индивидуальной асимметрии можно говорить в том случае, если у особи имеет место совпадение знака КА в повторных экспериментах. Соответствующие наблюдения были проведены на гамбузии G. hollbrooki (Bisazza, Vallortigara, 1996). Рыб, пойманных в природе, наблюдали в кольцевом коридоре в течение 5 дней, по 15 минут ежедневно. В первый день наблюдений у самцов не было выявлено предпочитаемого направления, а у самок была обнаружена групповая асимметрия движения (по часовой стрелке). В последующие дни групповое предпочтение данного направления исчезло. Вместо этого у большинства особей, как самцов, так и самок, обнаружилось предпочтение индивидуального направления (по часовой стрелке или против нее), проявившееся в корреляции индивидуальных КА в повторных испытаниях. При этом корреляция КА между последними днями наблюдений была больше, чем между вторым и третьим днем. В то же время, корреляция между первым и последующими днями практически отсутствовала. Это изменение поведения гамбузий авторы объяснили наличием у рыб двух видов вращательной асимметрии. Одна из них, групповая, проявляется в первый день и, предположительно, связана с реакцией на незнакомую обстановку. Вторая асимметрия, индивидуальная, сначала замаскированная, проявляется и усиливается по мере привыкания рыб к обстановке эксперимента.
Аналогичное поведение наблюдалось у молоди золотых рыбок Carassius auratus (Cyprinidae) в сходных экспериментальных условиях. В первый день эксперимента наблюдалась групповая тенденция двигаться против часовой стрелки (Непомнящих, 2005). Однако в последующие дни эта тенденция исчезла и уступила место индивидуальной асимметрии. Как и у гамбузий, исчезновение групповой асимметрии у золотых рыбок объясняется, вероятно, привыканием к экспериментальному аквариуму.
Асимметрия и исследовательское поведение рыб. Рыбы обследуют незнакомое пространство, и это исследовательское поведение потенциально может влиять на величину наблюдаемой асимметрии. Во-первых, движение рыб по периметру круглого аквариума прерывается обследованием отдельных его участков, которое сопровождается частой сменой направления движения и возвращением на участок. Эти обследования носят спонтанный характер, поскольку наблюдаются и в отсутствие каких-либо ориентиров в однородно освещенном аквариуме. Такая смена направления движения реже происходит у тиляпий O. mossambicus (Непомнящих, Гремячих, 1992), и чаще – у золотых рыбок (Непомнящих, 1998). В то же время, абсолютные значения КА оказываются больше у тиляпий (Непомнящих, Гремячих, 1993), чем у золотых рыбок (Непомнящих, 2005), другими словами, асимметрия лучше выражена у тиляпий. Ясно, что частая смена направления движения может привести к уменьшению величины асимметрии. Поэтому наблюдаемые различия между тиляпиями и золотыми рыбками не обязательно вызваны реальными различиями в асимметрии ЦНС этих видов. Они могут быть следствием различий в интенсивности исследовательского поведения, маскирующего вращательную асимметрию.
Во-вторых, как тиляпиям (Непомнящих, Гремячих, 1992), так и золотым рыбкам (Непомнящих, Гремячих, 1997) свойственна определенная устойчивость движения: чем дольше рыба движется в избранном направлении (по часовой стрелке или против нее), тем меньше вероятность его смены. Эта устойчивость проявляется как при движении в направлении, соответствующем знаку групповой или индивидуальной асимметрии, так и в противоположном направлении. Математическое моделирование показало, что устойчивость движения приводит к значительной изменчивости КА, наблюдаемых у модельных «рыб», несмотря на то, что в модели для всех особей было предусмотрено абсолютно одинаковое предпочтение того или иного направления. Как результат такой изменчивости, между вполне однородными выборками «рыб» обнаруживаются существенные, статистически значимые различия КА, вплоть до изменения знака асимметрии, если эти выборки невелики (до 20 особей), а продолжительность наблюдения за каждой рыбой не превышает 15 минут. В экспериментах с реальными золотыми рыбками наблюдался такой же разброс КА (Непомнящих, 2005). Это означает, что различия в величине и знаке групповой асимметрии, обнаруженные в экспериментах с небольшими группами рыб, относящихся к разным видам или популяциям, не обязательно свидетельствуют о том, что они действительно различаются в отношении асимметрии ЦНС. Аналогичным образом, наблюдаемое различие индивидуальных КА особей не обязательно означает, что эти особи действительно различаются. В повторных наблюден��ях КА этих же особей могут существенно измениться.
Выводы. Приведенные в этом разделе данные позволяют заключить, что асимметрия вращения, как и асимметрия обхода препятствий, не может считаться самостоятельным проявлением поведенческой асимметрии. Она возникает в результате взаимодействия специфических экспериментальных условий (круговой аквариум), с реакциями на различные раздражители. В частности, реакции на эти раздражители определяются асимметрией в функциях правого и левого глаз при анализе рыбами новых объектов. Соответственно, групповая вращательная асимметрия может исчезать в результате привыкания к обстановке эксперимента и сменяться индивидуальной асимметрией, которая в незнакомой обстановке была подавлена. Что касается индивидуальной вращательной асимметрии, то она также может являться следствием асимметрии функций глаз или других органов чувств, но уже в знакомой обстановке, как это происходит при использовании других экспериментальных методов (см. разделы 2 и 3). Помимо зрения, вращательная асимметрия могла бы быть связана и с различиями других функций сенсорных органов на правой и левой сторонах тела, например, органов боковой линии. Это предположение можно проверить, регистрируя направление движения рыб в темноте, однако такие эксперименты до сих пор не проводились.
Вращательная асимметрия может быть замаскирована реакциями на зрительные ориентиры, исследовательской активностью рыб, а также устойчивостью текущего направления движения, даже если это направление не совпадает с предпочитаемым. Более того, влияние этих особенностей поведения рыб может привести к изменению знака наблюдаемой асимметрии, если наблюдение ведется за относительно небольшим числом рыб и продолжается недолго. Наконец, наблюдаемая асимметрия в определенных случаях может оказаться следствием ориентации по солнцу, что не имеет прямого отношения к асимметрии ЦНС или других систем организма.
5. Асимметрия реакции избегания
Групповая асимметрия. На приближении хищника или неожиданную сильную стимуляцию рыбы отвечают реакцией избегания: С‑образным изгибом туловища в горизонтальной плоскости и броском, уводящим от опасности. У карповых C. auratus и B. rerio была обнаружена групповая тенденция изгибаться вправо при действии резкого вибрационного стимула, воспринимаемого органами боковой линии. Такая же тенденция обнаружена у самцов и самок B. rerio, преследуемых другими самцами. У гуппи Poecilia reticulatа (Poeciliidae) и четырех видов цихлидовых рыб асимметрии реакции избегания не наблюдалось (Heuts, 1999). При свободном плавании в аквариуме, когда рыбы меняют направление движения спонтанно, а не в ответ на угрозу, направление поворотов может быть иным, чем при С‑образном изгибе. Так, самки B. rerio при свободном плавании чаще поворачивают вправо, как и при бегстве от самца, но самцы чаще поворачивают влево (Heuts, 1999).
У неполовозрелых G. falcatus неожиданное появление модели хищника прямо перед рыбой вызывает поворот преимущественно вправо. При повторении эксперимента с интервалом в семь дней эта асимметрия постепенно сменяется противоположной – поворотами преимущественно влево. Взрослые особи в таком же эксперименте сначала демонстрируют лишь слабую тенденцию поворачивать вправо, которая в повторных экспериментах сменяется сильной тенденцией поворачивать влево (Cantalupo et al., 1995).
Индивидуальная асимметрия. В аналогичных экспериментальных условиях у другого вида рыб, Jenynsia lineata (Anablepidae), асимметрия реакции избегания на групповом уровне не проявляется, но у половины особей обнаружена ярко выраженная индивидуальная асимметрия – значительная корреляция индивидуальных КА в повторных испытаниях (Bisazza et al., 1997a).
Выводы. Как и другие виды поведенческой асимметрии, асимметрия реакции избегания зависит от новизны раздражителя, а также от вида и пола рыб. В то же время, в отличие от других видов асимметрии, асимметричную реакцию бегства на вибрационный раздражитель трудно связать с качественным различием функций симметричных сенсорных органов и анализаторов в ЦНС. У C. auratus асимметрия реакции избегания проявляется значительно сильнее в том случае, когда рыбы ориентированы головой в сторону вибрационного стимула, чем при противоположной ориентации, однако знак асимметрии практически не зависит от небольших (в пределах 20°) отклонений направления действия стимула по отношению к оси тела рыбы (Heuts, 1999). Кроме того, асимметрия реакции избегания обнаружена и у других рыб, G. falcatus (Bisazza et al., 2005), на которых вибрационный раздражитель действовал снизу. В этом случае направление С‑изгиба вправо или влево в горизонтальной плоскости не могло быть связано с ориентацией по отношению к раздражителю.
6. Асимметричное использование плавников
У наземных позвоночных, начиная с амфибий, хорошо известна асимметрия в использовании конечностей (Vallortigara et al., 1999). У некоторых рыб обнаружена аналогичная асимметрия в использовании плавников. Например, у канального сома Ictalurus punctatus (Ictaluridae) грудные плавники используются для стридуляции. Одни особи одинаково часто используют плавники на обеих сторонах тела, а другие – преимущественно на одной стороне, проявляя, таким образом, индивидуальную асимметрию. У этих же рыб имеет место и групповая асимметрия: большинство особей чаще используют плавники на правой стороне тела (Fine et al., 1996).
Голубые гурами Trichogaster trichopterus (Anabantidae) ощупывают различные объекты модифицированными брюшными плавниками. При этом рыбы ощупывают объекты из пластика или минералов в основном левым плавником, тогда как для обследования живых объектов симметричные плавники используются с одинаковой частотой. Возможно, однако, что в данном случае преимущественное использование левого плавника является лишь следствием асимметрии функций глаз, так как гурами предпочитают рассмотреть объект левым глазом, прежде чем ощупать его (Bisazza et al., 2001).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Экспериментальные данные показывают, что асимметрия поведенческих реакций, обнаруженная у рыб, в большинстве случаев связана с функциональной асимметрией ЦНС, так же как у высших позвоночных. Эта связь наиболее полно продемонстрирована для реакций на зрительные раздражители. Новизна раздражителя для рыб, его связь с той или иной мотивацией и уровень самой мотивации, пол и видовая принадлежность рыб определяют, какой из симметричных зрительных анализаторов будет доминировать в управлении реакцией. Напротив, связь реакций избегания с функциональной асимметрией ЦНС остается неопределенной. Возможно, эта связь обусловлена асимметрией моторной системы. Кроме того, у рыб некоторых видов обнаружена асимметрия использования плавников, но пока остается неясным, насколько она связана с асимметрией ЦНС.
Как и у высших позвоночных, у рыб одних таксономических групп обнаружена асимметрия на видовом или популяционном уровне (групповая асимметрия), у других – только индивидуальная, а у некоторых видов асимметрия не выявлена вообще. Можно было бы попытаться связать эти различия с филогенией и экологией рыб, что дало бы возможность понять происхождение и адаптивный смысл функциональной асимметрии ЦНС позвоночных. Однако, на наш взгляд, для таких попыток еще не накоплено достаточного количества надежных экспериментальных данных, так как изменчивость поведенческой асимметрии, вызванная зависимостью от многих факторов, затрудняет ее изучение.
В частности, групповая асимметрия выявляется лучше всего в реакциях на незнакомый раздражитель. Привыкание сопровождается не только изменением знака, но в ряде случаев и полным исчезновением групповой асимметрии. Можно представить, например, что наблюдаемые различия в асимметрии реакций на зрительный раздражитель у рыб разного вида, возраста и пола могут определяться скоростью их привыкания к раздражителю. В одних и тех же условиях и при одинаковой длительности наблюдения асимметрию будет труднее обнаружить у тех рыб, которые быстрее привыкают к экспериментальной обстановке. Далее, в разделе 4 было показано, как зависимость вращательной асимметрии от особенностей исследовательского поведения рыб может привести к противоположным выводам о ее величине и знаке, если выводы делаются на основании непродолжительных экспериментов с небольшим количеством особей. Отсутствие асимметрии в таких экспериментах не обязательно указывает на ее реальное отсутствие у того или иного вида рыб. Такая же зависимость внешних проявлений асимметрии от особенностей поведения рыб не исключена для реакций на зрительные, вибрационные и акустические раздражители, реакции избегания или использования плавников, однако она еще не изучена. Мы считаем важным подчеркнуть, что для получения надежных результатов экспериментальные методы изучения поведенческой асимметрии должны разрабатываться с учетом видовых особенностей поведения рыб.
В заключение еще раз отметим, что данный обзор не охватывает всего материала, накопленного исследователями поведенческой асимметрии у рыб. Для понимания ее происхождения и адаптивного значения важно установить связи между разными видами поведенческой асимметрии, а также связь последней с асимметрией конкретных отделов ЦНС и других систем организма. Эта обширная тема требует отдельного рассмотрения.
БЛАГОДАРНОСТИ
Работа выполнена при поддержке РФФИ (грант № 05-04-48633). Авторы благодарны Angelo Bisazza, Giorgio Vallortigara и Boudewijn Heuts за предоставленные публикации и обсуждение проблем, затронутых в нашем обзоре.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Бианки В.Л. 1985. Асимметрия мозга животных. Л.: Наука, 295 с.
Бианки В.Л., Филиппова Е.Б. 1987. Эволюция функциональной асимметрии мозга // Руководство по физиологии. Физиология поведения. Нейробиологические закономерности. Л.: Наука. С. 304–352.
Борисов П.Г. 1955. Поведение рыб под воздействием искусственного света // Труды совещания по вопросам поведения и разведки рыб. Вып.5. М.: Изд-во АН СССР. С. 121–143.
Глейзер С.И. 1981. Функциональная диссимметрия поведения у рыб // Журн. высш. нервн. деятельности. Т. 31. № 2. С.431–434.
Лапкин В.В., Поддубный А.Г., Свирский А.М. 1989. Сезонные изменения поведения рыб при плотной посадке // Вопр. ихтиологии. Т. 29. № 1. С. 171–172.
Кузнецов А.И. 1975. Изучение поведения рыб в световых полях // Известия ГосНИОРХ. Т. 96. С. 195–198.
Непомнящих В.А. 1998. Фрактальная структура поведения золотых рыбок Carassius auratus L. (Cyprinidae: Pisces) // Журн. общей биологии. Т. 59. № 5. С. 513–530. - 2005. Модель асимметрии направления движения золотых рыбок // Поведение рыб. Материалы докладов Международной конференции. 1–4 ноября 2005 г., Борок, Россия. М.: АКВАРОС. C. 370–374.
Непомнящих В.А., Гремячих В.А. 1992. Упорядоченное поведение Oreochromis mossambicus Peters (Cichlidae: Pisces) в условиях открытого поля // Журн. общей биологии. Т. 53. № 5. С. 730–735. - 1993. Связь между структурой траектории и асимметрией выбора направления движения у тиляпии Oreochromis mossambicus Peters (Cichlidae) // Журн. общей биологии. Т. 54. № 5. С. 619–626. - 1997. Модель исследовательского поведения Cyprinus carpio L. и Carassius auratus L. (Cyprinidae, Pisces) // Журн. общей биологии. Т. 58. № 1. С. 60–69.
Пермитин И.Е., Половков В.В. 1975. О возможности использования искусственного света для привлечения рыбы во внутренних водоемах // Известия ГосНИОРХ. Т. 96. С. 199–202.
Andrew R.J., Watkins J.A.S. 2002. Evidence for cerebral lateralization from senses other than vision // Comparative Vertebrate Lateralization / Rogers L.J., Andrew R.J. (eds). Cambridge: Cambridge University Press. P. 365–382.
Barth K.A., Miklosi A., Watkins J. et al. 2005. Fsi zebrafish show concordant reversal of laterality of viscera, neuroanatomy, and a subset of behavioral responses // Current Biology. V. 15. P. 844–850.
Bisazza A., Cantalupo C., Capocchiano M., Vallortigara G. 2000. Population lateralisation and social behaviour: A study with 16 species of fish // Laterality. V. 5. 269–284.
Bisazza A., Dadda M, Cantalupo C. 2005. Further evidence for mirror-reversed laterality in lines of fish selected for leftward or rightward turning when facing a predator model // Behav. Brain Res. V. 156. P. 165–171.
Bisazza A., Cantalupo C., Vallortigara G. 1997a. Lateral asymmetries during escape behaviour in a species of teleost fish (Jenynsia lineata) // Physiol. Behav. V. 61. P. 31–35.
Bisazza A., De Santi A. 2003. Lateralization of aggression in fish // Behav. Brain Res. V. 141. P. 131–136.
Bisazza A., De Santi A., Vallortigara G. 1999. Laterality and cooperation: mosquitofish move closer to a predator when the companion is on the left side // Anim. Behav. V. 57. 1145–1149.
Bisazza A., Facchin L., Pignatti R., Vallortigara G. 1998a. Lateralization of detour behaviour in Poeciliid fishes: the effect of species, gender and sexual motivation // Behav. Brain Res. V. 91. P. 157–164.
Bisazza A., Lippolis G., Vallortigara G. 2001. Lateralization of ventral fins use during object exploration in the blue gourami (Trichogaster trichopterus) // Physiol. Behav. V. 72. P. 575–578.
Bisazza A., Pignatti R., Vallortigara G. 1997b. Detour tests reveal task- and stimulus-specific behavioural lateralization in mosquitofish (Gambusia holbrooki) // Behav. Brain Res. V. 89. P. 237–242. - 1997c. Laterality in detour behaviour: interspecific variation in poeciliid fishes // Anim. Behav. V. 54. P. 1273–1281.
Bisazza A., Rogers L.J., Vallortigara G. 1998b. The origins of cerebral asymmetry: A review of evidence of behavioural and brain lateralization in fishes, reptiles and amphibians // Neurosci. Biobehav. Rev. V. 22. P. 411–426.
Bisazza A., Vallortigara G. 1996. Rotational bias in mosquitofish (Gambusia holbrooki): The role of lateralization and sun-compass navigation // Laterality. V. 1. P. 161–175. - 1997. Rotational swimming preferences in mosquitofish (Gambusia holbrooki): Evidence for brain lateralization? // Physiol. Behav. V. 62. P. 1405–1407.
Brown С. Gardner C., Braithwaite V.A. 2004. Population variation in lateralized eye use in the poeciliid Brachyraphis episcope //. Proc. Roy. Soc. Lond. B. Suppl. 04BL0121. P. S1–S3.
Burt de Perera T., Braithwaite V.A. 2005. Laterality in a non-visual sensory modality – the lateral line of fish // Current Biology. V. 15. P. 241–242.
Cantalupo C., Bisazza A., Vallortigara G. 1995. Lateralization of predator-evasion response in a teleost fish (Girardinus falcatus) // Neuropsychologia. V. 33. P. 1637–1646. - 1996. Lateralization of displays during aggressive and courtship behaviour in the Siamese-fighting fish (Betta splendens) // Physiol. Behav. V. 60. P. 249–252.
De Santi A., Sovrano V.A., Bisazza A., Vallortigara G. 2001. Mosquitofish display differential left- and right-eye use during mirror-image scrutiny and predator-inspection responses // Anim. Behav. V. 61. P. 305–310.
Fine M.L., McElroy D., Rafi J. et al. 1996. Lateralization of pectoral stridulation sound production in the channel catfish // Physiol. Behav. V. 60 P. 753–757.
Gonçalves E., Hoshino K. 1990a. Behavioral lateralization in the freshwater fish Oreochromis niloticus // Annals of the 5th Annual Meeting of the Federation of Brazilian Societies for Experimental Biology. Caxambu, M.G.: P. 25. - 1990b. Lateralized behavior of Nile Tilapia in natural conditions // Annals of the 5th Annual Meeting of the Federation of Brazilian Societies for Experimental Biology. Caxambu, M.G.: P. 423.
Heuts B.A. 1999. Lateralization of trunk muscle volume, and lateralization of swimming turns of fish responding to external stimuli // Behavioural Processes. V. 47. P. 113–124.
Levin L.E., Gonzalez O. 1994. Endogenous rectilinear guidance in fish – is it adjusted by reference to the sun? // Behavioural Processes. V. 31. P. 247–345.
Miklòsi A., Andrew R.J. 1999. Right eye use associated with decision to bite in zebrafish // Behav. Brain Res. V. 105. P. 199–205.
Miklòsi A., Andrew R.J., Savage H. 1997. Behavioural lateralisation of the tetrapod type in the zebrafish (Brachydanio rerio) // Physiol. Behav. V. 63. P. 127–135.
Miklosi A., Andrew R.J., Gasparini S. 2001. Role of right hemifield in visual control of approach to target in zebrafish // Behav. Brain Res. V. 122. P. 57–65.
Sovrano V.A., Bisazza A., Vallortigara G. 2001. Lateralization of response to social stimuli in fishes: A comparison between different methods and species // Physiol. Behav. V. 74. P. 237–244.
Sovrano V.A., Rainoldi C., Bisazza A., Vallortigara G. 1999. Roots of brain specializations: preferential left-eye use during mirror-image inspection in six species of teleost fish // Behav. Brain Res. V. 106. P. 175–180.
Suyehiro Y., Takizawa M. 1968. On the swimming direction of fishes in the circular tank // Ann. Rep.1968. Keikyu Aburatsubo Marine Park Aquarium. № 1. P. 43.
Vallortigara G., Rogers L.J., Bisazza A. 1999. Possible evolutionary origins of cognitive brain lateralization // Brain Res. Rev. V. 30. P. 164–175.
Watkins J., Miklosi A., Andrew R.J. 2004. Early asymmetries in the behaviour of zebrafish larvae // Behav. Brain Res. V. 151. P. 177–83.
